Die Geschichte der Museumsstadt beginnt früh: 1661 erwirbt Stadt und Universität Basel das Amerbach-Kabinett und legt damit den Grundstock für das erste öffentliche Museum in Europa. Aus dieser ersten öffentlich zugänglichen Sammlung entstehen die heutigen fünf staatlichen Museen: Kunstmuseum, Historisches Museum, Naturhistorisches Museum, Museum der Kulturen und Antikenmuseum. Vor allem im 20. Jahrhundert folgen weitere Museumsgründungen, am Ende des Jahrhunderts kommen mit der Fondation Beyeler, dem Museum Tinguely und dem Vitra Design Museum in Weil am Rhein grosse private Häuser hinzu.

In dieser Zeit entsteht auch Museen Basel. 1992 sorgte die Koordinationsstelle Museen für eine erste übergreifende Museumsstatistik. 1996 geht die Website museenbasel.ch erstmals online. 2001 veranstalten die neugegründeten Museumsdienste mit den Museen Basel die erste Museumsnacht. 2013 werden die Museumsdienste Basel in die Abteilung Kultur im Präsidialdepartement des Kantons Basel-Stadt integriert. Heute ist Museen Basel eine gemeinsame Plattform der Basler Museen. Für die Dachkoordination und –kommunikation sorgt die Abteilung Kultur.